Byla založena 29. srpna 1940 na letecké základně v Duxfordu ze samých zkušených a ostřílených pilotů, kteří již bojovali v bitvě o Francii. Za tři týdny od svého založení je prohlášena za bojeschopnou a se svými Hurricany Mk. I se přesunuje na letiště Speke u Liverpolu, kam byla přidělena k obraně tohoto města a ochraně jeho přístavu. Zároveň provádí navíc intenzivní výcvik v nočním létání. Svého prvního bojového vítězství nad nepřítelem získávají , v té době již letecká esa, dva českoslovenští piloti. F/Lt Alois Vašátko a Sgt. Josef Stehlík, kteří sestřelili dvoumotorový Junkers JU-88. Peruť stačila ještě zasáhnout do „ Bitvy o Británii", během které vykonala 85 bojových vzletů a ztratila jednoho pilota. Po dobu bojové činnosti operovala z mnoha dalšich leteckých základen RAF ve Velké Británii, například z Valey, Jurby na ostrově Man, Ayr, Harrowbeer, Churchstanton, Skeabrae na Orknejských ostrovech, Ibsley, Appledram a Bradwell Bay. Poslední leteckou bází perutě bylo letiště Manston ze kterého se 7. srpna vrací do vlasti. Od poloviny prosince 1940 do dubna 1941 prováděla hlídkovou činnost nad Svatojiřským průlivem. Po přezbrojení na letouny Hurricane Mk. IIB byla zasazena v rámci kenleyského wingu (Sgdn.1., 258., 312.) do útočných operací nad okupovanou Francii a doprovázela bombardovací letouny na strategické cíle, při kterých svedla řadu tvrdých soubojů se stíhacími letouny Messerschmity Bf - 109. V červenci 1941 se přesunula do Skotska, kde koncem roku obdržela po starších strojích Spitfire Mk. IIA novější typ Spitfire Mk. VB a Mk. VC. Od roku 1942 se již Velká Británie nebrání, ale útočí. A v jejím letectvu, též druhá československá stíhací peruť v rámci československého wingu získává další vítězství, ale také ztrácí i řadu kamarádů. V rámci 2. TAF byla vyzbrojena od ledna 1944 nejmodernějšími Spitfiry verze LF Mk. IXC a s nimi se účastní všech významných leteckých operací RAF (invaze, Arnhem, atd.). V srpnu 1945 se s dalšími československými perutěmi 310. a 313. vrací do osvobozené Československé republiky. Dne 22. září 1945 odlétá na svoji leteckou základnu v Českých Budějovicích, kde působí až do svého zrušení.